На этом месте с XVII-го века существовала приходская церковь для жителей местности Столешники. Название происходит от того, что этот район заселяли ткачи, изготавливающие скатерти ("столешник" - устаревший синоим слова "скатерть").

Первое упоминание о переулке (известном тогда как Рождественская улица) содержится в духовной грамоте Ивана III 1504 года. Рождественской улицей переулок тогда назывался по церкви Рождества богородицы, что в Столешниках (на ее месте, на углу улицы Петровки, сейчас стоит маленькая часовня). Еще в XVII веке здесь находилась ремесленная слобода ткачей - "столешников", но в XVIII веке в переулке уже стали располагаться дворы знати и видных чиновников.

Тогда еще на месте нынешнего Столешникова переулка находились два коротких переулка: Космодамианский переулок шел от Тверской улицы до Большой Дмитровки, а Столешников - от Большой Дмитровки до улицы Петровки.

Во второй половине XIX и в начале XX веков в переулке стали преобладать магазины и купеческие лавки. В это же время в Столешниковом появились новые пяти-шестиэтажные доходные дома с благоустроенными квартирами, в которых поселилось много лиц свободных профессий и торговых служащих с высокими доходами.

Храм был разрушен в 1928-м году. Сохранился лишь фундамент здания, на котором в 1997-м году, в честь 850-ти летия Москвы, была возведена часовня.

Часовня приписана к московскому Богородице-Рождественскому монастырю. Она является действующей, любой прохожий может зайти сюда, постоять перед образами, поставить свечку. При часовне работает церковная лавка.